Soutenance de la thèse de Pauline CRIBIU

" Etude des effets inter et transgénérationnels de l’exposition parentale au stress chimique chez le crustacé amphipode Gammarus fossarum "

Résumé :

À l’heure actuelle, les démarches écotoxicologiques (i.e. bioessais de laboratoire, approches biomarqueurs, tests in situ) évaluent les effets des contaminants majoritairement sur des temps de réponse courts, qui ne correspondent pas à l’échelle temporelle de la dynamique des populations. En plus de la toxicité manifestée au cours de l’exposition chimique, des effets peuvent pourtant s’observer plus tardivement au cours de la vie des organismes, voire de leur descendance. Ces effets différés peuvent avoir une influence importante sur la démographie, la résilience et l’acquisition de tolérance des populations ainsi que leur vulnérabilité face à de nouvelles perturbations environnementales. Leur étude constitue ainsi un véritable enjeu pour améliorer la compréhension des réponses des populations au stress chimique dans les écosystèmes.

Dans ce contexte, l’objectif général de cette thèse a été d’explorer les effets intergénérationnels et transgénérationnels de l’exposition aux contaminants et leurs conséquences sur le fonctionnement des populations de l’espèce sentinelle Gammarus fossarum (Crustacé). Le parti-pris expérimental appliqué tout au long de ce travail combinant expérimentation multi-génération et modélisation en dynamique de population, a consisté à mettre en œuvre des expositions limitées à la génération parentale initiale (F0), puis à suivre le développement de trois générations successives en milieu non contaminé.

Compte-tenu de l’implication potentiellement importante des mécanismes épigénétiques dans l’apparition d’effets différés, la méthylation globale des cytosines de l’ADN a été explorée pour la toute première fois chez cette espèce. Cette marque épigénétique s’est avérée être sensible au stress thermique, chimique avec le cadmium et à la privation alimentaire dans des conditions contrôlées au laboratoire. Une variabilité importante du niveau de base du biomarqueur entre populations naturelles de Gammarus fossarum a également été observée.

Par ailleurs, suite à des expositions parentales de 3 semaines au cadmium et à la 3,4- dichloroaniline, nous avons mis en évidence l’existence d’effets en cascade sur les traits d’histoire de vie de G.fossarum jusqu’à la troisième génération de descendants, après plus d’un an d’expérimentation. Nos travaux suggèrent également un rôle prépondérant des compromis entre les traits d’histoire de vie et entre les générations dans l’émergence des effets différés. Ces compromis se traduisent par un maintien de la capacité démographique de la population suite à l’exposition parentale au cadmium et sont ainsi certainement contraints par la stratégie d’histoire de vie de Gammarus fossarum. Au bilan, ces résultats soulignent l’intérêt de mener des études au-delà de la première génération de descendants et de généraliser les études à long terme sur les espèces environnementales non-modèles de laboratoire pour améliorer la compréhension des réponses populationnelles à la contamination et la pertinence écologique de l’évaluation actuelle des risques.

Mots clés : effet différé, effet transgénérationnel, Gammarus fossarum, trait d’histoire de vie, modélisation de la dynamique des populations, impact démographique, stress chimique, épigénétique, méthylation des cytosines de l’ADN

Abstract :

Most of the current ecotoxicological approaches (i.e. laboratory bioassays, biomarker, in situ tests) assess the effects of contaminants at the individual level on short response time, that do not match the time scale of population dynamics. In addition to toxicity occurring during the chemical exposure of individuals, effects can arise later along the lifetime of organisms and of their progeny. Such delayed effects can lead to significant impact on population demography, resilience and tolerance, as well as on population vulnerability to new environmental disruptions. Studying these effects is a real challenge to improve the understanding of population response to chemical stress in ecosystems.

In this context, the main purpose of this thesis was to explore intergenerational and transgenerational effects of parental contaminant exposure and their consequences on the functioning of the populations in the sentinel species Gammarus fossarum (Crustacea). To do so, challenging one- year lab experiment together with population dynamics modelling were performed. The experimental statement was to only expose the parental generation (F0) and then to monitor the development of successive generations in an uncontaminated environment.

Assuming a prevalent involvement of epigenetic mechanisms in the onset of delayed effects, this work explored for the first time the global genomic cytosine methylation level in Gammarus fossarum. The studied epigenetic mark was shown to be sensitive to heat stress, chemical stress (cadmium) and to food starvation in controlled laboratory conditions. A substantial variability in the basal level between several natural populations of Gammarus fossarum was also recorded.

In the light of the multi-generational experiments, cascading effects were observed on G. fossarum life history traits until the third offspring generation after the parental exposure to cadmium or 3,4-dichloroaniline. In addition, a significant role of trade-offs between life-history traits and between generations can be suggested in the emergence of delayed effects. These trade-offs translate into the maintenance of demographic population capacity after the parental cadmium exposure and could be consequently constrained by life history strategy of Gammarus fossarum. Hence, these results highlight the interest of expanding the studied response time beyond the first offspring generation and of studying the long-term effects of chemical stress in non-target environmental species. Such approaches can be suggested to improve the understanding of natural population responses to contamination and to upgrade the ecological relevance of the current risk assessment.

Keywords: delayed effect, transgenerational effect, Gammarus fossarum, life-history trait, population dynamics modelling, demographic impact, chemical stress, epigenetics, cytosine methylation in DNA